Auf Geheiß des spanischen Conquistador und Buenos-Aires-Gründers Pedro de Mendoza errichtete Juan de Salazar de Espinoza de los Monteros im Jahre 1537 das Fort Asunción. Dieses sollte schließlich am 16. September 1541 den Status einer Stadt erhalten. Somit gehört die heutige paraguayische Hauptstadt zu den ältesten Städten Südamerikas. Ihr richtiger und noch heute offizieller Name lautet „La muy noble y leal ciudad de Nuestra Señora Santa María de la Asunción“, was so viel bedeutet wie „Die ehrwürdige und treue Stadt Unserer Heiligen Frau Maria der Himmelfahrt". Da Asunción im 16. und im 17. Jahrhundert Ausgangspunkt vieler Expeditionen und Städtegründungen gewesen war, wird die Stadt auch "Madre de Ciudades" genannt, also „Mutter der Städte“.
Obwohl es bereits im Jahre 1731 unter der Führung des Uruguayers José de Antequera y Castro in Asunción zu einem ersten Aufstand während der spanischen Kolonialherrschaft gekommen war ("Revolución de los comuneros"), konnte Paraguay erst am 15. Mai 1811 die Unabhängigkeit von Spanien erlangen. Einige Jahre später erhielt die Stadt dann unter dem Diktator José Gaspar Rodríguez de Francia ein neues architektonisches Gesicht, als das ursprüngliche Zentrum zerstört und im kolonialtypischen Schachbrettmuster wieder neu angelegt wurde.
Seit 1858 war die Schifffahrt auf dem Río Paraguay freigegeben, so dass der Handelsverkehr enorm zunahm und der Stadt einen immensen Aufschwung brachte.
Im „Krieg der dreifachen Allianz“, der von 1865 bis 1870 tobte, besetzte Brasilien die paraguayische Hauptstadt und blieb in Asunción bis 1876. Diese Ocupación hatte zur Folge, dass der Handelsverkehr empfindlich gestört wurde.
Asunción, das 1884 eine Einwohnerzahl von 20.000 aufweisen konnte, wurde zum ausgehenden 19. Jahrhundert beliebtes Ziel europäischer Auswanderer. Diese kamen v.a. aus Spanien, Italien und Deutschland. Eine zweite Einwanderungswelle folgte zum Beginn des 20. Jahrhundert, nur dass diesmal die Immigranten insbesondere aus Vorderasien kamen.
Am 1. August 2004 erlebte Asunción eine Katastrophe, als es im Einkaufszentrum Ycua Bolaños zu einer Gasexplosion kam. Im ausbrechenden Brand starben 464 Menschen. Mehr als 500 wurden verletzt.
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