Der Ursprung der Stadt war ein kleines Fischerdorf der Ureinwohner an der Mündung des heutigen Río Abajo, das ca. 10 km vom heutigen Panama City entfernt liegt. Der spanische Gouverneur Pedro Arias de Avila gründete dort am 15. August 1519 Nuestra Señora de la Asunción de Panamá. Die Ortschaft wuchs schnell heran und wurde Stützpunkt der Expeditionen, die nach Zentral- und Südamerika starteten.
Panamá erlebte kurz nach der Entdeckung des Inkareiches in Perú eine wirtschaftliche Blüte und wurde der wichtigste Umschlagplatz der erbeutenden Reichtümer. Durch die steigende Ausbeutung Perus und der rasanten Steigerung des Kolonialwarenhandels entwickelte sich Panamá bald zu einer wichtigen Handelsstadt. Der Wohlstand der Bewohner der Stadt wuchs rasch und bald galt jeder dritter Einwohner als wohlhabend.
Nach mehreren erfolglosen Angriffen durch Piraten schaffte es der britische Pirat Henry Morgan schließlich 1671, bis vor die Stadttore zu gelangen. Nach einem kurzen Kampf musste die Stadt an Henry Morgan übergeben werden. Panama wurde komplett geplündert; inklusive der Schiffe, die aus Peru einliefen, nach drei Wochen verschwanden die Piraten und die Stadt blieb in Schutt und Asche zurück. Die Ruinen der Stadt, die heute als Panamá Viejo (Alt-Panama) bekannt ist, gehören zu den wichtigsten historischen Monumenten des Landes.
Nachdem die Piraten abgezogen waren, beschlossen die Spanier, die Stadt an einer anderen Stelle neu aufzubauen. Dafür wählten sie eine kleine Landzunge, auf der sich heute die Altstadt Panamás (Casco viejo) befindet. Um den immer drohenden Piratenüberfällen vorzubeugen, wurde eine riesige Befestigungsanlage gebaut. Doch bereits während des Baus zeichnete sich der wirtschaftliche Niedergang der Stadt an. Durch die permanenten Überfälle von Piraten entstanden der spanischen Krone hohe Verluste, weswegen die Handelsroute eingestellt wurde. Da Panama City völlig vom Handel abhängig war, stürzte sie bald darauf in eine tiefe politische und ökonomische Krise.
Erst in der Mitte des 19. Jahrhunderts, mit dem Ausbruch des Goldrausches, kam es zu einem neuerlichen Aufschwung. Die ehemaligen Landeshandelswege zwischen dem Pazifik und dem Atlantischen Ozean wurden wieder neu belebt und in Panama City kam es zu einem Bauboom von Hotels, Geschäften, Bars und Bordellen.
Jedoch kamen die größten Wirtschaftsimpulse von zwei technischen Projekten, dem Bau der interozeanischen Eisenbahn, erbaut zwischen 1850 und 1858, und dem Bau des Panamakanals in den Jahren 1904 bis 1914. Beide Projekte zogen tausende von Menschen nach Panamá.
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